Легендите разказват, че Курилският манастир е един от най-старите в Софийската Света гора, основан още по времето на Първото българско царство близо до старата крепост Белиград. При османското нашествие Курилският манастир е разрушен заедно с крепостта. Според предание, в манастира са престояли мощите на св. Йоан Рилски при пренасянето им от Търново в Рилския манастир през 1469 г.
.
В продължение на два века населението на околните села почитало светото място и лековитото аязмо в близост, и славело паметта на рилския светец. Надпис в преддверието на храма съобщава, че през 1593 г. със средства на жителите от околните села върху основите на старата църква бил изградена нова, посветена на св. Йоан Рилски и изписана през 1596 г. вероятно от известния живописец Пимен Зографски. Тя е еднокорабна, едноабсидна, с два притвора, полуцилиндрично засводена. От този период са оцелели стенописът "Успение Богородично", както и образите на св. Панталеймон, на св. Константин и св. Елена в цял ръст. По времето на игумен Викентий през 1816 г. църквата отново е изписана. През 1830 г. към нея се пристроява вътрешно преддверие, в което е изписан образът на патрона – св. Йоан Рилски. Българският светец е включен към композицията Моление (Дейсис), редом с Исус Христос, св. Богородица и св. Йоан Кръстител. В изграденото през 1849г. външно преддверие интерес представляват сцените „Изгонването от Рая" и "Възнесение на пророк Илия". В манастира се съхранявали някои ценни реликви, като Куриловското евангелие, печатано във Влашко през 16в. и голям каменен свещник с надписи от 1597г. (и двете сега са в Църковния историко-археологически музей в София). Свещникът е дело на майстор Вучо Радивоев от с. Кремиковци. Курилският манастир бил духовно и просветно средище, в него е имало килийно училище. В началото на 20 в. манастирът е бил девически и обитаван от 45 монахини, които развивали просветна и културна дейност, продавали книги, песнопойки, икони. В манастира имало печатница, и се издавала християнска литература и списание „Християнка”. Той бил действащ до към 50-те години на 20 в., когато няколко сгради от него са взети за психиатричната клиника в съседство.